BOLI INTERNE

Diagnosticul şi managementul de urgenţă al tamponadei cardiace

 Diagnosis and emergency management of cardiac tamponade

Alice Rădulescu

First published: 18 decembrie 2018

Editorial Group: MEDICHUB MEDIA

DOI: 10.26416/PV.33.4.2018.2101

Abstract

Cardiac tamponade occurs when fluid accumulates in the pericardial sac and intrapericardial pressure increases, be­coming greater than the normal cardiac diastolic pressure. The condition can be suspected on the basis of clinical signs and physical examination; laboratory examinations, elec­tro­cardiogram and chest X-ray can suggest the diagnosis and help identify causes and complications, but definitive and essential for the diagnosis is the echocardiographic exam. Cardiac tamponade is an emergency: the patient’s life depends on the rapid and accurate diagnosis and on the timely completion of pericardiocentesis, this work being the only effective treatment in case of cardiac tamponade.

Keywords
emergency therapy, diagnosis, cardiac tamponade, ecocardiography

Rezumat

Tamponada cardiacă apare atunci când se acumulează fluid în sacul pericardic şi presiunea intrapericardică creşte, devenind mai mare decât presiunea diastolică cardiacă normală. Afecţiunea poate fi suspectată pe baza semnelor clinice şi a examenului fizic; examenele de laborator, electrocardiograma şi radiografia toracică pot sugera diagnosticul şi pot ajuta la identificarea unor cauze şi complicaţii, însă definitiv şi esenţial pentru diagnostic este examenul ecocardiografic. Tamponada cardiacă este o urgenţă: viaţa pacientului depinde de diagnosticul rapid şi corect şi de efectuarea la timp a pericardiocentezei, această manoperă fiind singurul tratament eficient în caz de tamponadă cardiacă. 

Sacul pericardic este delimitat de două foiţe: o foiţă parietală sau fibroasă, alcătuită din colagen şi elastină, şi o foiţă viscerală sau seroasă, denumită şi epicard, alcătuită din celule mezoteliale. Sacul pericardic conţine în mod normal un volum redus de fluid seros (aproximativ 0,25 ml/kg), ce serveşte ca lubrifiant. Acumularea de fluid anormal şi în exces în sacul pericardic este cea mai frecventă tulburare pericardică. Această tulburare apare în mod frecvent la câine şi mai rar la pisică. Cauzele cele mai frecvente ale efuziilor pericardice în ordinea incidenţei sunt: neoplazice, idiopatice, infecţioase, metabolice şi toxice, cardiovasculare, traumatice.

Cauzele neoplazice

Hemangiosarcomul este o tumoră a endoteliului vas­cu­lar, cu înaltă malignitate, localizată cu predilecţie la ni­ve­lul atriului drept şi auriculului. Este cea mai frecventă cau­ză a efuziilor pericardice la câine – 61% din câinii cu efuzii pericardice au fost diagnosticaţi cu hemangiosarcom (Ettinger et al., 2010), rasa predispusă fiind Ciobănescul ger­man. Studiile au arătat, de asemenea, că 25% din câinii diagnosticaţi cu hemangiosarcom splenic au prezentat concomitent şi hemangiosarcom cardiac (Treggiari et al., 2015).

Tumorile de bază de cord reprezintă aproximativ 7% din totalul tumorilor cardiace. Acest termen desemnează masele tumorale localizate la baza cordului, respectiv la nivelul aortei ascendente şi al trunchiului pulmonar. Aceste tumori sunt reprezentate în principal de chemodectoame (90-95%), dar pot fi şi tumori ectopice tiroidiene (5-10%). Rasele predispuse sunt rasele brahicefalice, precum Buldogul englez, Boxerul etc.

Mezoteilomul este un neoplasm difuz al suprafeţelor seroase, inclusiv al pericardului seros, acesta fiind diagnosticat la aproximativ 5% din câinii cu efuzii pericardice.

Limfosarcomul, rabdomiosarcomul şi fibrosarcomul sunt tumori cardiace mai rar întâlnite, dar pot, de asemenea, cauza efuzii pericardice.

Cauzele idiopatice

Reprezintă a doua categorie ca incidenţă a efuziilor pericardice (19-23%). Cauza este necunoscută, iar studiile recente nu au evidenţiat o etiologie virală sau imunomediată (Martin et al., 2006; Zini et al., 2007). Denumită şi pericardită idiopatică hemoragică sau hemoragie pericardială idiopatică, este întâlnită cu predilecţie la masculii de vârstă mijlocie din rase de talie mare, cum ar fi Dogul german, Saint Bernardul, Rottweillerul etc. 

Cauzele infecţioase 

Infecţiile bacteriene pot fi cauze ale efuziilor pericardice destul de rar, apărând cu ocazia penetrărilor in­tra­pericardice de către corpuri străine. Infecţiile fun­gale sistemice cu Coccidioides immitis şi Aspergilus niger reprezintă o posibilă cauză a apariţiei efuziilor peri­car­dice. Pisicile cu peritonită infecţioasă cauzată de infecţia cu Coronavirus pot prezenta efuzii pericardice, uneori chiar voluminoase.

Cauzele metabolice şi toxice sunt destul de rare şi pot apărea în hipoproteinemii sau intoxicaţii cu anticoagulante.

Cauzele cardiovasculare – efuziile pericardice sunt destul de frecvent întâlnite în insuficienţa cardiacă congestivă, dar obişnuit sunt cantităţi reduse şi acumulate în timp, astfel încât de obicei nu conduc la tamponadă cardiacă; perforarea atriului stâng în regurgitarea mitrală severă la câinii de talie mică poate produce însă tamponadă cardiacă acută.

Cauzele traumatice reprezintă 1% din totalul tulburărilor pericardice şi sunt reprezentate de penetrările intrapericardice cu corpuri străine.

Fiziopatologie

Consecinţele hemodinamice în efuziile pericardice sunt dependente de interrelaţia volum – presiune intrapericardică. Deoarece pericardul fibros are o complianţă redusă, creşterea cantităţii de fluid intrapericardic conduce la creşterea presiunii intrapericardice. Tamponada cardiacă apare când presiunea intrapericardică depăşeşte presiunea diastolică cardiacă normală, astfel încât compresiunea externă va limita şi va reduce umplerea ventriculară, în consecinţă presiunea venoasă sistemică va creşte, iar debitul cardiac va scădea. Debitul cardiac scăzut, hipotensiunea arterială şi slaba perfuzie a organelor conduc în final către şoc cardiogen şi moarte. Rata de acumulare a fluidului pericardic influenţează cât de repede apare tamponada cardiacă. Acumularea rapidă de volume relativ mici de fluid (50-100 ml) poate creşte sever presiunea intrapericardică din cauza slabei capacităţi de distensie a pericardului; creşterea bruscă a presiunii intrapericardice conduce la apariţia tamponadei cardiace acute, urmată de şoc cardiogen şi moarte rapidă. Pe de altă parte, acumularea lentă de fluid poate conduce la o suficientă distensie a pericardului, pentru a reuşi să menţină scăzută presiunea intrapericardică, în ciuda volumelor mari. Un volum mare de fluid intrapericardic presupune deci un proces gradual. Cât timp presiunea intrapericardică este scăzută, funcţia cardiacă rămâne relativ normală şi semnele clinice pot fi absente.

Diagnostic

Tamponada cardiacă poate fi suspectată pe baza semnelor clinice şi a examenului fizic; examenele de laborator pot ajuta la identificarea unor cauze şi complicaţii, dar pentru diagnostic sunt nespecifice. Electrocardio­grama poate sugera în anumite cazuri diagnosticul, radiografia toracică este importantă, însă definitivă şi esenţială pentru diagnostic este ecocardiografia.

Semnele clinice la câinii cu tamponadă cardiacă sunt frecvent acute şi nespecifice şi vor reflecta debitul cardiac scăzut şi congestia venoasă sistemică: letargie, dispnee, apatie, inapetenţă, distensie abdominală, slăbiciune musculară, uneori sincope temporare.

Examenul fizic pune în evidenţă mucoase palide, timp de reumplere capilară crescut, hipotensiune, hipotermie, sunete cardiace înăbuşite, distensia venei jugulare sau reflux hepatojugular, hepatomegalie, ascită abdominală, puls paradoxal. Presiunea arterială sistemică în mod normal scade în timpul inspiraţiei cu mai puţin de 10 mmHg, acest declin nefiind decelabil la nivelul pulsului periferic; în tamponada cardiacă, această scădere este exagerată şi decelabilă la nivelul pulsului periferic, denumindu-se puls paradoxal sau pulsus paradoxus.

Pe baza semnelor clinice şi a examenului fizic se poate stabili o listă de probleme şi se poate formula suspiciunea de tamponadă cardiacă:

  • Pacientul este instabil din punct de vedere cardiorespirator, cu semne de insuficienţă cardiacă congestivă dreaptă şi semne de insuficienţă cardiacă de debit scăzut.

  • Prezintă cele trei semne clinice din Triada lui Beck întâlnite în tamponada cardiacă: sunete cardiace înăbuşite, distensia venei jugulare şi puls paradoxal.

Examenele de laborator

La câinii cu tamponadă cardiacă se pot observa o uşoară azotemie prerenală, o creştere moderată a enzimelor hepatice secundară congestiei venoase şi hipoproteinemie (hipoalbuminemie şi hipoglobulinemie). La câinii cu efuzii pericardice cauzate de hemangiosarcom se pot constata anemie şi trombocitopenie; în frotiu apar numeroase schizocite şi acantocite. Determinarea nivelului seric al troponinei I are utilitate variabilă. Studiile efectuate demonstrează că valoarea concentraţiei serice a troponinei I este mai mare la câinii cu tulburări pericardice comparativ cu cei normali şi are valori mai mari la câinii cu hemangiosarcom comparativ cu câinii cu efuzii idiopatice (Shaw et al., 2004; Spratt et al., 2006).

Electrocardiograma

Complexele QRS cu înălţime mică (unda R<1 mV în toate derivaţiile) şi alternanţa electrică bătaie cu bătaie (figura 1) sugerează prezenţa efuziilor pericardice, însă nu reprezintă un indicator specific deoarece complexele QRS pot avea înălţimi mici şi în alte afecţiuni, cum ar fi hipotiroidismul, iar alternanţa electrică nu apare pe ECG în toate cazurile cu efuzii. Studii efectuate la câini cu efuzii pericardice confirmate au prezentat pe ECG alternanţă electrică la două cazuri din 33 (6,4%), respectiv două cazuri din 10 (20%) (Ettinger et al., 2010).
 

Figura 1. Radiografie toracică, vedere dreapta-laterală
Figura 1. Radiografie toracică, vedere dreapta-laterală

Radiografia toracică

Efuziile pericardice masive determină radiografic imaginea clasică de cord globoid, denumită şi „basketball heart” (figurile 1 şi 2), dar şi alte afecţiuni cardiace, cum ar fi cardiomiopatia dilatativă sau insuficienţa tricuspidă severă, pot determina această imagine radiografică. Alte semne radiografice asociate tamponadei cardiace sunt efuziile pleurale, distensia venei cave caudale, hepatomegalia şi ascita. Uneori radiografia toracică poate identifica formaţiuni tumorale posibil cauzatoare de efuzii pericardice; de asemenea, pe imaginea radiografică se pot observa devierea traheală secundară, precum şi eventualele modificări metastatice pulmonare secundare.
 

Figura 2. Radiografie toracică, vedere dorso-ventrală. Câine cu tamponadă cardiacă: se observă silueta cardiacă mărită, cu aspect globoid; în vederea laterală se observă şi devierea traheii dorsal şi hepatomegalie
Figura 2. Radiografie toracică, vedere dorso-ventrală. Câine cu tamponadă cardiacă: se observă silueta cardiacă mărită, cu aspect globoid; în vederea laterală se observă şi devierea traheii dorsal şi hepatomegalie

Ecografia cardiacă

Ecografia cardiacă reprezintă mijlocul de diagnostic de certitudine în tamponada cardiacă (MacDonald et al., 2009). Semnul ecocardiografic caracteristic al tamponadei cardiace este colapsul diastolic al atriului drept şi uneori al ventriculului drept (figura 3).
 

Figura 3. Fereastra parasternală dreaptă în axul lung al inimii cu 4 camere. Câine cu tamponadă cardiacă: se observă prezenţa fluidului anecogen în interiorul sacului pericardic ce generează compresiune la nivelul atriului drept. Camerele ventriculare apar mici şi pereţii subiectiv hipertrofiaţi. Prezenţa concomitentă a fluidului pleural facilitează vizualizarea foiţei parietale a pericardului (săgeţi)
Figura 3. Fereastra parasternală dreaptă în axul lung al inimii cu 4 camere. Câine cu tamponadă cardiacă: se observă prezenţa fluidului anecogen în interiorul sacului pericardic ce generează compresiune la nivelul atriului drept. Camerele ventriculare apar mici şi pereţii subiectiv hipertrofiaţi. Prezenţa concomitentă a fluidului pleural facilitează vizualizarea foiţei parietale a pericardului (săgeţi)

Prin intermediul examenului ecografic în timp real, B Mode, se pot observa cu uşurinţă acumularea de fluid anecogen cu sau fără celularitate în sacul pericardic, precum şi mişcările de balans ale cordului în sacul pericardic atunci când lichidul este în cantitate mare. Efuziile pericardice nu vor fi observate în imaginile ecocardiografice şi la baza cordului, mai jos de atrium, explicându-se prin faptul că în această zonă pericardul fibros este mai aderent de epicard, nepermiţând acumularea de fluid. Acest fapt ajută la diferenţierea efuziilor pericardice de efuziile pleurale. Cantitatea mare de fluid pericardic nu trebuie neapărat asociată cu tamponada cardiacă. Astfel, pot fi identificate ecocardiografic cantităţi mari de fluid pericardic care, acumulate lent, nu au cauzat tamponadă cardiac, iar alteori cantităţi mici de fluid acumulate rapid sau asociate cu lipsa de elasticitate a pericardului au condus către tamponadă cardiacă. Pentru un diagnostic corect, cordul trebuie examinat în mai multe planuri. Din cauza acumulării de fluid şi a deplasării cordului din apropierea peretelui toracic, cordul drept se poate examina cu uşurinţă pe mai multe planuri şi în mai multe ferestre, inclusiv în  fereastra parasternală dreaptă (în mod normal, în fereastra parasternală dreaptă, cordul drept nu se vizualizează corespunzător). În ceea ce priveşte evaluarea ecocardiografică a funcţiei cardiace în tamponada cardiacă, aceasta poate fi foarte dificilă, cordul prezentând mişcări eratice în sacul pericardic, astfel recomandându-se evaluarea funcţiei cardiace după rezoluţia efuziilor pericardice.

Examinarea ecocardiografică efectuată cu atenţie, în mai multe ferestre şi pe mai multe planuri, poate conduce la obţinerea de date suplimentare, cu importanţă deosebită în stabilirea cauzelor şi evaluarea prognosticului.

Hemangiosarcomul (figurile 4 şi 5) este o tumoră frecvent întâlnită la nivelul atriului drept şi al auriculului drept, cu tendinţă de invadare a spaţiului pericardic şi chiar a ventriculului drept. Hemangiosarcomul se prezintă frecvent ca o formaţiune ovoidă, cu margini bine definite şi ecostructură neomogenă. În absenţa fluidului pericardic, tumorile de auricul drept pot fi dificil de vizualizat; în acest sens, se recomandă examinarea ecocardiografică în fereastra cranială stângă, la nivelul atriului drept şi al auriculului drept.
 

Figura 4. Fereastră parasternală dreaptă în axul lung al inimii
Figura 4. Fereastră parasternală dreaptă în axul lung al inimii
Figura 5. Fereastră parasternală dreaptă în axul lung al inimii
Figura 5. Fereastră parasternală dreaptă în axul lung al inimii

Tumorile de bază de cord (figurile 6 şi 7) sunt localizate tipic la baza cordului, la nivelul aortei şi trunchiului pulmonar, şi au obişnuit o ecostructură omogenă. Formaţiunile mici sunt de obicei ovale sau circulare, omogene şi cu margini bine delimitate; formaţiunile mari au margini neregulate şi nedefinite, invadează atriile şi marile vase de la baza cordului, uneori fiind imposibil de stabilit dacă formaţiunea este în interiorul camerei cardiace sau doar o compresează.
 

Figura 6. Fereastră parasternală dreaptă în axul lung al inimii, orientare oblică
Figura 6. Fereastră parasternală dreaptă în axul lung al inimii, orientare oblică
Figura 7. Fereastră apicală stângă cu 4 camere
Figura 7. Fereastră apicală stângă cu 4 camere
Figura 8. Fereastră parasternală dreaptă în axul scurt al inimii, la nivelul muşchilor papilari
Figura 8. Fereastră parasternală dreaptă în axul scurt al inimii, la nivelul muşchilor papilari

Pericardita idiopatică (figurile 8 şi 9) şi mezoteliomul pericardic (figurile 10 şi 11) au exprimare clinică şi ecografică similară. În stabilirea prognosticului (favorabil în pericardita idiopatică şi nefavorabil în mezoteliomul pericardic) şi a tratamentului potrivit este imperios necesar diagnosticul de certitudine, iar acesta se poate face numai pe baza examenului histopatologic al pericardului.
 

Figura 9. Fereastră parasternală dreaptă în axul lung al inimii cu 4 camere
Figura 9. Fereastră parasternală dreaptă în axul lung al inimii cu 4 camere
Figura 10. Fereastră parasternală dreaptă în axul scurt al inimii, la nivelul muşchilor papilari
Figura 10. Fereastră parasternală dreaptă în axul scurt al inimii, la nivelul muşchilor papilari
Figura 11. Fereastră parasternală dreaptă în axul lung al inimii, la nivelul tractului ventricular s
Figura 11. Fereastră parasternală dreaptă în axul lung al inimii, la nivelul tractului ventricular s

Tratament

Pericardiocenteza este singurul tratament eficient în caz de tamponadă cardiacă, îndepărtarea unei mici cantităţi de fluid pericardic putând conduce la scăderea marcantă a presiunii intrapericardice; de asemenea, prin pericardiocenteză se obţin probe de fluid pericardic ce pot fi analizate ulterior. În funcţie de starea clinică a animalului şi de temperament, se poate efectua o sedare uşoară. Este recomandată monitorizarea ECG în timpul procedurii, întrucât acul de puncţie ajuns accidental în contact cu ventriculul va produce aritmie ventriculară pe traseul ECG. Este recomandată, de asemenea, determinarea timpilor de coagulare (APTT, PT). Pericardiocenteza este efectuată de obicei pe partea dreaptă; aceasta minimizează riscul de traumă pulmonară şi al arterei coronare mari localizate pe partea stângă. Animalul trebuie plasat de preferat în decubit sternal. O poziţie alternativă poate fi cea de decubit lateral drept pe masa de ecocardiografie, în această situaţie puncţia efectuându-se de jos în sus. Avantajul acestei metode este că gravitatea fluidului va contribui la evacuarea cât mai completă a acestuia, dezavantajul acestei metode fiind reprezentat de dificultăţile de manevrare în spaţiul îngust de sub masă. Se toaletează şi se dezinfectează cu atenţie aria toracică dreaptă în dreptul articulaţiilor costocondrale de la coasta 3 până la coasta 7. Se alege locul potrivit de puncţionare, palpând impulsul cardiac sau de preferat cu ajutorul ecocardiografiei. Se măsoară distanţa de la piele până în interiorul sacului pericardic şi se alege cu atenţie dimensiunea acului de puncţie, la care se ataşează un tub de extensie. Este recomandată anestezia locală prin efectuarea de infiltraţii locale cu lidocaină. Puncţia se va efectua imediat în faţa coastei pentru a nu leza vasele intercostale localizate caudal de fiecare coastă. Pericardul fiind fibros, va determina o senzaţie de rezistenţă mai puternică la înţeparea cu acul şi imediat după aceasta fluidul pericardic obişnuit de culoare roşiatică închisă se va exterioriza pe tub. Se va evacua cât de mult fluid este posibil, recoltând în acelaşi timp probe pentru examene de laborator. Dacă vârful acului sau al cateterului va atinge cordul, operatorul va simţi o senzaţie de zgâriere, iar pe ECG vor apărea complexe ventriculare; pentru a nu provoca traume cardiace în această situaţie, se va retrage imediat acul.

După efectuarea pericardiocentezei, pacientul trebuie supravegheat şi monitorizat îndeaproape. În unele situaţii, după efectuarea pericardiocentezei, din cauza revenirii rapide a atriului drept, poate să apară fibrilaţia atrială, care obişnuit se rezolvă fără tratament în 24-72 de ore. Apariţia complexelor ventriculare premature este o complicaţie frecvent întâlnită din cauza puncţionării accidentale a miocardului; de obicei, după retragerea acului, această problemă se remediază. Lacerarea arterei coronare, urmată de infarct miocardic acut şi hemoragie în sacul pericardic, este o complicaţie gravă, dar foarte rară, riscul fiind şi mai mic dacă puncţia se efectuează pe partea dreaptă. Lacerarea pulmonului poate cauza pneumotorax şi hemoragie. Alte accidente sau complicaţii pot apărea din cauza lacerării tumorilor sau a nerespectării regulilor de asepsie.
 

Figura 12. Efectuarea pericardiocentezei ecoghidate la un Ciobănesc german, mascul, în vârstă de 10
Figura 12. Efectuarea pericardiocentezei ecoghidate la un Ciobănesc german, mascul, în vârstă de 10

După extragerea fluidului pericardic se va observa imediat cum complexele QRS cresc în amplitudine, tahicardia se diminuează, respiraţia devine mai amplă şi animalul se simte mai confortabil. În scurt timp, semnele clinice se vor remite, animalul redevine vioi, iar apetitul revine. Ascita abdominală şi efuziile pleurale secundare se vor rezolva fără diuretice în 24-48 de ore.

După efectuarea managementului de urgenţă, respectiv pericardiocenteza şi stabilizarea pacientului, se vor efectua investigaţiile necesare, inclusiv examenul fluidului recoltat, se vor identifica cu certitudine cauzele tamponadei şi se va stabili managementul pe termen lung.

Concluzii

  • tamponada cardiacă apare când se acumulează fluid în sacul pericardic şi presiunea intrapericardică creşte, devenind mai mare decât presiunea diastolică cardiacă normală;

  • rata de acumulare a fluidului pericardic determină rapiditatea cu care tamponada cardiacă apare; o cantitate mare de fluid în pericard presupune un proces gradual;

  • tamponada cardiacă este o afecţiune frecvent întâlnită la câine, dar mai rară la pisici;

  • semnele clinice reflectă obişnuit un debit cardiac redus şi congestie venoasă sistemică;

  • examenul ecocardiografic pune diagnosticul de certitudine, semnul ecocardiografic caracteristic în tamponada cardiacă fiind colapsul atriului drept;

  • în tamponada cardiacă este recomandată efectuarea de urgenţă a pericardiocentezei;

  • după efectuarea pericardiocentezei, semnele clinice se remit spectaculos;

  • după stabilizarea pacientului şi stabilirea diagnosticului de certitudine, se poate efectua schema de tratament pe termen lung. 

 

Conflict of interests: The author declares no conflict of interests.

Bibliografie

  1. Tobias AH. Pericardial Diseases. In: Textbook of Veterinary Internal Medicine, Seventh Edition, by Ettinger and Feldman, pg. 1342 – 1353, Ed. Saunders-Elsevier, 2010.
  2. Martin MWS et al. Idiopathic pericarditis in dogs: no evidence for an immunemediated aetiology. JSAP, BSAVA, 28 June 2006: Volume 47, pp. 387-391.
  3. Zini E et al. Evaluation of the presence of selected viral and bacterial nucleic acids in pericardial samples from dogs with or without idiopathic pericardial effusion. The Veterinary Journal. 2009 Feb; Volume 179, pp. 225-229.
  4. Shaw SP, Rozanski EA, Rush JE. Cardiac troponins I and T in dogs with pericardial effusion. JAVM. 2018 June 28; Volume 18.
  5. Spratt DP, Mellanby RJ, Drury N, Archer J. Cardiac troponin I: evaluation of a biomarker for the diagnosis of heart disease in the dog. Journal of Small Animal Practice. 10 Feb 2006; Volume 46.
  6. Ware WA. Cardiac Tamponade and Pericardiocentesis in Small Animal Critical Care Medicine, Ed. Saunders-Elsevier, 2009; pp. 180-183.
  7. Laste NJ. Pericardial Disease in Small Animal Critical Care Medicine, Ed. Saunders-Elsevier, 2009; pp. 184-189.
  8. Ware WA. Pericardial Diseases and Cardiac Tumors in Cardiovascular Disease in Small Animal Medicine, Ed. Manson Publishing, 2007; pp. 320-337.
  9. Boon JA. Pericardial Effusions, Pericardial Disease and Cardiac Mases, In: Manual of Veterinary Echocardiography, Ed. Lippincott Williams & Wilkins, 1998; pp. 355-371.
  10. Kienle RD, Wiliam ThomasWP. Pericardial Disease and Neoplasia in Small Animal Diagnostic Ultrasound Second Edition, by Nyland and Mattoon, Ed. Saunders-Elsevier, 2002; pp. 412-416.
  11. Treggiari E, Pedro B, Dukes-McEwan J, Gelzer AR, Blackwood L. A descriptive review of cardiac tumours in dogs and cats. Veterinary and Comparative Oncology. 30 Sep 2015; Volume 15; pp 273-288.
  12. Yamamoto S, Hoshi K, Hirakawa A, Chimura S, Kobayashi M, Machida N. Epidemiological, clinical and pathological features of primary cardiac hemangiosarcoma in dogs: a review of 51 cases. Journal of Veterinary Medical Science. 2013; 75:1433–1441.
  13. MacDonald KA, Cagney O and Magne ML. Echocardiographic and clinico­patho­logic characterization of pericardial effusion in dogs: 107 cases (1985–2006). Journal of the American Veterinary Medical Association. 2009; 235:1456–1461.