IMUNOPROFILAXIE

Listerioza rumegătoarelor şi riscul transmiterii la om – prevenire şi control

 Listeriosis in ruminants and risk of transmission to human beings – prevention and control

First published: 05 iunie 2024

Editorial Group: MEDICHUB MEDIA

DOI: 10.26416/PV.43.1.2024.9640

Abstract

Listeriosis, in the majority of cases caused by Listeria monocytogenes, is a disease that affects many animal species, including the human. The L. monocytogenes, the most pathogenic species of the genus Listeria, can be transmitted to humans through the consumption of contaminated food, mainly, but also through direct contact with different pathologically materials resulted during the abortion at the ruminants, such as foetus, placenta, etc. According to EFSA-ECDC reports, "Listeria monocytogenes is, along with Salmonella and STEC, the main causative agent of foodborne infections at EU level, in terms of disease severity and mortality rate” (EFSA-ECDC, 2015).
The infection in ruminants, considering the clinical manifestations, has an important impact on animal health, producing reproductive disorders, neurological disorders, etc. The impact on human health is important, because the infected ruminants can transmit the infection to humans through direct contact; also, asymptomatic infected ruminants (intestinal portage), through the faecal elimination of L. monocytogenes, contribute to the contamination of the environment and, thus, the possibility of food contamination as well.
To prevent the transmission of this infection to humans, especially to the risk categories, it is necessary to establish and apply effective prevention and control programs at the level of the human population, but also at the level of small and large ruminant herds.
 

Keywords
ruminants listeriosis, food borne disease, prevention, control

Rezumat

Listerioza, produsă în majoritatea cazurilor de Listeria monocytogenes, este o boală care afectează multe specii de animale, inclusiv omul. L. monocytogenes, specia cea mai patogenă din genul Listeria, se poate transmite la om prin consumul de alimente contaminate, în principal, dar şi prin contact direct cu diferite materiale patologice rezultate în timpul avortului la rumegătoare, cum ar fi fătul, placenta etc. Potrivit rapoartelor EFSA-ECDC, „Listeria monocytogenes este, alături de Salmonella şi STEC, principalul agent etiologic al infecţiilor de origine alimentară la nivelul UE, în ceea ce priveşte severitatea bolii şi rata mortalităţii” (EFSA-ECDC, 2015). 
Infecţia la rumegătoare, având în vedere manifestările clinice, are impact important asupra sănătăţii animale, producând tulburări de reproducere, tulburări neurologice etc. Impactul asupra sănătăţii umane este important, rumegătoarele infectate putând transmite prin contact direct infecţia la om. De asemenea, rumegătoarele infectate asimptomatice (portaj intestinal), prin eliminarea fecală a L. monocytogenes, contribuie la contaminarea mediului ambiental şi, astfel, la posibilitatea de contaminare inclusiv a alimentelor. 
Pentru a preveni transmiterea acestei infecţii la om, în special la categoriile de risc, este necesar a fi stabilite şi aplicate programe eficiente de prevenire şi control la nivelul populaţiei umane, dar şi la nivelul efectivelor de rumegătoare mici şi mari.
 

Listerioza este o infecţie bacteriană produsă în majoritatea cazurilor de L. monocytogenes, fiind susceptibile multe specii de animale vertebrate, inclusiv omul. Infecţia a fost identificată la diferite specii de mamifere, păsări, reptile sau peşti, rolul acestora în epidemiologia listeriozei fiind important, deoarece elimină prin fecale bacteriile care prezintă o rezistenţă crescută în mediul exterior. Incidenţa infecţiei este mai crescută la rumegătoarele mici, la bovine şi la om.

În ultimele două decenii, incidenţa listeriozei la om cunoaşte un trend ascendent în rândul populaţiei umane, fiind expuse îndeosebi anumite categorii, şi anume femeile însărcinate, nou-născuţii acestora, persoanele imunosupresate sau persoanele de peste 65 de ani, la care poate evolua sever, în unele cazuri, fatal. La persoanele imunocompetente, de regulă, infecţia evoluează asimptomatic; uneori se poate manifesta clinic, cu forme uşoare de boală, cu prognostic favorabil.

În 2015 a fost raportat cel mai mare număr de cazuri, şi anume 2200, dintre care 270 au fost fatale, aspect care subliniază caracterul de zoonoză reemergentă al acestei infecţii. Gradul de expunere al acestora a crescut, având în vedere schimbările socioeconomice, modificările comportamentului alimentar, tendinţa de consum în creştere a produselor alimentare tip ready-to-eat (RTE), care sunt frecvent identificate drept sursă de infecţie.

Conform raportărilor EFSA-ECDC, „Listeria monocytogenes este, alături de Salmonella şi STEC, principalul agent cauzal al infecţiilor de origine alimentară la nivelul UE, în ceea ce priveşte severitatea bolii şi rata mortalităţii (EFSA-ECDC, 2015)”.

La nivel mondial, infecţia produsă de L. monocytogenes (LMO) are o distribuţie largă, fiind raportate focare de listerioză în diferite regiuni ale globului, şi anume în Europa, America de Nord şi Australia.

Factorii favorizanţi ai acestei infecţii la om sunt rezultat al evoluţiei societăţii umane, un exemplu în acest sens fiind modernizarea şi tehnologizarea în vederea creşterii productivităţii, pentru a satisface cererea de consum au contribuit din plin la prevalenţa acestei infecţii, deoarece LMO are capacitatea de a se adapta la mediul din industria alimentară, ceea ce face ca producţia de alimente sigure pentru consum să fie o continuă provocare.

Agentul etiologic, L. monocytogenes, este încadrat în genul Listeria, familia Listeriaceae. Este o bacterie ubicuitară, psihrotrofă, care rezistă şi se poate multiplica într-un interval de larg de temperatură (0-45°C) în mediul exterior, putând contamina apa, solul, diferite obiecte, diferite substraturi, inclusiv alimente.

Variabilitatea antigenică este o altă caracteristică a L. monocytogenes, fiind identificate 14 serotipuri, dintre care frecvent izolate din focarele de listerioză umană sunt 1/2a, 1/2b, 1/2c şi 4b (peste 95% din cazuri). Serotipurile 1/2a, 1/2b, 3 şi 4b au fost identificate atât la om, cât şi la animalele receptive.

Sursele de infecţie sunt multiple, animalele infectate, purtătoare asimptomatice (portaj intestinal), inclusiv cele clinic manifeste, elimină bacteriile prin fecale, dar şi prin lapte sau alte secreţii (secreţii vaginale, uterine etc.). Portajul intestinal şi eliminarea fecală reprezintă frecvent sursa de contaminare a mediului ambiental, unde, ca urmare a rezistenţei crescute, este posibilă apariţia de variate surse secundare şi implicit posibilităţi de transmitere la speciile de animale susceptibile. Contaminarea ambientală este cauza primară în raport cu contaminarea alimentelor destinate consumului uman, prin intermediul mediului de lucru, de regulă. Rolul diferitelor specii de animale receptive este acela de rezervor de L. monocytogenes.

Prezenţa şi posibilitatea de multiplicare în diferite tipuri de alimente, îndeosebi cele cu activitatea apei crescută (≥ 0,94), cu valoarea pH > 5, depozitate în condiţii de refrigerare şi cu o durată de viaţă la raft lungă (peste cinci zile), o fac să fie considerată un pericol biologic cu risc crescut, în raport cu sănătatea consumatorului. Multe dintre produsele alimentare recunosc aceste caracteristici, categoria de produse alimentare gata de consum (ready-to-eat) fiind cea mai susceptibilă cu privire la multiplicarea L. monocytogenes pe durata de conservare a produsului şi au fost frecvent identificate drept cauză, ca urmare a consumului, în focarele de listerioză umană.

La om, această infecţie se transmite, de regulă, indirect prin consum de alimente contaminate, având caracter de boală transmisibilă prin consum de alimente. Listerioza la om este raportată, frecvent, ca urmare a consumului de lapte nepasteurizat sau recontaminat după tratamentul termic, de brânzeturi procesate din lapte nepasteurizat, de legume contaminate (contaminare prin intermediul solului) sau produse gata de consum (ready-to-eat). De asemenea, această infecţie zoonotică se poate transmite prin contact direct, urmare a manipulării produşilor de avort, a fetuşilor, a învelitorilor fetale, în contextul avortului listerian la rumegătoare.

Infecţia la rumegătoare, de regulă, este rezultatul transmiterii preponderent pe cale digestivă, prin consum de furaj contaminat. De regulă, a fost incriminat consumul de furaj însilozat necorespunzător, cu pH > 5 (proces fermentativ insuficient) la rumegătoare mari şi mici, dar şi consumul de iarbă sau fân degradat calitativ (procese de putrefacţie avansate), contaminate prin intermediul solului, al apei sau al mediului exterior.

Factorii favorizanţi ai infecţiei produse de L. monocytogenes au un rol important. Condiţiile de întreţinere precare, aglomerarea animalelor în adăposturi, comorbiditatea şi factorii de stres reprezintă factori de risc, facilitând îndeosebi manifestarea clinică a infecţiei. Un alt factor de risc este sezonul rece, în care în hrana rumegătoarelor se utilizează predominant furaj însilozat, iar temperatura exterioară scăzută nu afectează supravieţuirea L. monocytogenes.

La miei, infecţia se transmite prin ingestia de lapte contaminat, ca atare sau la momentul suptului, ca urmare a contaminării din mediu; de asemenea, mieii nou-născuţi pot fi infectaţi în momentul fătării.

Dintre speciile de animale receptive, formele clinic manifeste sunt prezente cel mai adesea la bovine, ovine şi caprine, dar şi alte specii pot manifesta clinic infecţia. Factorii favorizanţi care contribuie la manifestarea clinică a infecţiei sunt în relaţie cu statusul imunologic al animalului, condiţiile de întreţinere, microclimat sau hrănire. Supraaglomerarea, carenţele nutriţionale şi factorii de stres sunt factori predispozanţi. Listerioza se manifestă însă şi la rumegătoarele infectate, aparent sănătoase.

Listerioza rumegătoarelor se manifestă prin tulburări de reproducere (avort listerian), tulburări neurologice (rombencefalită, meningită, mielită) sau septicemie, cu evoluţie gravă. Forme clinice au mai fost identificate ocazional la carnivore şi suine.

Cel mai frecvent afectate sunt oile, la care evoluează, în principal, cu tulburări de reproducere (10-20% din efectiv), dar şi cu tulburări neurologice severe, fatale.

La bovine, infecţia evoluează, de regulă, sporadic, cu tulburări neurologice, dar şi cu avort la gestante. Formele neurologice evoluează sever, cu un procentaj de mortalitate important (circa 40-50% din cazuri).

Tulburările de reproducere se manifestă fie prin avort tardiv, fie prin fătare la termen, dar cu mortalitate neonatală sau nou-născuţi fătaţi vii, care prezintă semne de septicemie. Uneori, la viţei, în primele zile post-partum, au fost raportate semne de meningită sau dispnee, cu final letal. Femelele care au avortat sau fătat sunt clinic sănătoase. Pot apărea cazuri de retenţie placentară, metrită şi infertilitate. Focare de avort listerian au fost raportate la rumegătoarele mici; la bovine, de regulă, evoluează sporadic.

Tulburările neurologice evoluează, de regulă, la rumegătoarele adulte. Sunt descrise trei forme, şi anume: rombencefalita, meningita şi mielita.

Rombencefalita este frecvent raportată, fiind rezultat al transmiterii infecţiei pe calea filetelor nervoase ale nervului trigemen şi afectării trunchiului cerebral. Clinic, debutează cu depresie, febră şi anorexie. Ulterior, apar semnele neurologice marcante, rezultat al afectării nervilor cranieni (unilateral), şi anume: paralizie facială, disfagie, hipersalivaţie, strabism, nistagmus, incoordonare, pedalări, decubit, urmate de moarte după o evoluţie de scurtă durată (câteva zile) la rumegătoarele mici, la bovine fiind mai lungă. Unele animale pot supravieţui, însă cu sechele neurologice.

Meningita produsă de L. monocytogenes se manifestă cu febră în debut, rigiditate musculară, spasme musculare, hipersensibilitate cutanată, comă profundă şi moarte.

Mielita debutează cu febră, urmată de pareză progresivă, mergând până la paralizie la nivelul membrelor, afectarea mobilităţii acestora, imposibilitatea hrănirii, a adăpării, ceea ce va duce la afectarea stării generale.

Forma septicemică evoluează, de regulă, la nou-născuţii proveniţi din mame infectate, manifestându-se cu febră, abatere profundă, inapetenţă şi moarte.

Au mai fost descrise şi alte forme clinice, şi anume: gastroenterită hemoragică, keratoconjunctivită uni-/bilaterală (denumită şi „ochi de siloz”), mamită etc.

Keratoconjunctivita uni-/bilaterală este rezultat al infecţiei pe cale conjunctivală şi se manifestă cu epiforă, congestie conjunctivală, uneori edem corneean şi opacifiere corneeană.

Listerioza umană poate evolua sub variate forme clinice, manifestându-se prin avort la femeile însărcinate, tulburări neurologice (meningită, meningoencefalită), septicemie şi gastroenterită hemoragică.

Formele septicemice şi formele neurologice, severe, uneori cu final letal ale infecţiei cu L. monocytogenes la om evoluează la anumite categorii cu risc din populaţia umană (indivizi imunosupresaţi), şi anume la pacienţii imunosupresaţi (pacienţi cu boli neoplazice, pacienţi care au suferit intervenţii de transplant de organ, fiind supuşi terapiei imunosupresoare, pacienţi infectaţi cu HIV etc.), la persoanele cu vârsta de peste 65 de ani etc.

O altă categorie de risc de a dezvolta listerioză este reprezentată de femeile însărcinate, sănătoase, la care infecţia evoluează asimptomatic sau pot manifesta semne clinice asemănătoare infecţiei gripale (cefalee, febră, mialgie etc.) sau semne gastroenterice, în primă fază. Ulterior, poate surveni avortul (de regulă, în al doilea sau în al treilea trimestru de sarcină) sau naşterea prematură, cu fetus mort ori fetus viu. Nou-născuţii pot manifesta boala imediat post-partum, cu septicemie severă şi, de regulă, fatală. Infecţia la nou-născuţii din mame infectate se poate manifesta şi la câteva săptămâni post-partum şi evoluează cu meningită; este posibilă vindecarea, în condiţiile în care intervenţia terapeutică este corespunzătoare, dar pot rămâne sechele neurologice, care se pot recupera.

Indivizii imunocompetenţi (sănătoşi) sunt susceptibili la infecţia cu L. monocytogenes, la care poate evolua asimptomatic sau sub diferite forme. Clinic, se poate manifesta cu simptomatologie gastroenterică, neurologică (rombencefalită), dar şi afecţiuni oculare (conjunctivită, keratoconjunctivită, retinită), afecţiuni osteoarticulare (artrită, osteomielită), erupţii cutanate (rezultat al transmiterii pe cale cutanată) etc.

În scopul prevenirii sau reducerii riscului de transmitere a acestei infecţii la om, în special la categoriile de risc, este necesar a fi stabilite şi aplicate programe eficiente de prevenire şi control la nivelul populaţiei umane, dar şi la nivelul efectivelor de rumegătoare mici şi mari.

Prevenirea şi controlul infecţiei cu L. monocytogenes la nivelul efectivelor de rumegătoare sunt necesare, deoarece reprezintă un rezervor de infecţie important şi cu impact asupra sănătăţii umane.

O măsură de bază pentru a preveni infecţia la rumegătoare este buna practică de hrănire şi adăpare a animalelor. Trebuie asigurat un furaj de calitate şi salubru în hrana acestora, evitând administrarea de siloz alterat, mucegăit, de fân alterat. De asemenea, eliminarea resturilor de furaj după hrănire şi igienizarea corespunzătoare a ustensilelor folosite au rolul de reduce riscul de contaminare. În cazul în care animalele se scot la păşune, trebuie evitate zonele cu vegetaţie alterată, putrezită. Riscul de infecţie prin intermediul solului contaminat trebuie avut în vedere, ca urmare a rezistenţei crescute a acestor microorganisme. Adăparea animalelor cu apă potabilă reprezintă o altă modalitate de a reduce riscul de transmitere a acestei infecţii.

Asigurarea condiţiilor de bunăstare în creşterea rumegătoarelor şi reducerea factorilor de stres reprezintă măsuri de prevenire importante, pentru a asigura un status fiziologic corespunzător care nu va face posibilă expresia clinică a infecţiei cu L. monocytogenes.

Elaborarea şi implementarea unui program de prevenire şi combatere a rozătoarelor sunt necesare pentru a reduce riscul de contaminare a mediului, a furajelor etc., având în vedere că elimină L. monocytogenes prin fecale.

Măsurile de imunoprofilaxie sunt disponibile, fiind aplicate doar în unele ţări din Europa.

Măsurile de control au drept scop prevenirea şi/sau reducerea posibilităţii de apariţie a unor noi surse de infecţie.

Izolarea animalelor bolnave, colectarea, manipularea şi denaturarea corespunzătoare a materialelor patologice rezultate în urma avortului sau fătării la femelele infectate şi ulterior igienizarea şi dezinfecţia spaţiului de cazare, a boxei de fătare/spaţiului unde a avut loc avortul sunt măsuri de control necesare.

Igienizarea corespunzătoare a spaţiilor de cazare, a rezervoarelor de apă, a diferitelor obiecte şi echipamente utilizate, urmată de decontaminarea cu substanţe dezinfectante eficiente (glutaraldehidă, hipoclorit de sodiu, săruri cuaternare de amoniu) au rolul de reduce gradul de contaminare a mediului exterior. Curăţenia mecanică riguroasă este necesară, deoarece eficacitatea agenţilor dezinfectanţi este redusă de prezenţa diferitelor materiale organice care contribuie la protejarea acestui microorganism. L. monocytogenes are capacitatea de a adera la suprafeţe şi de a forma biofilm.

Măsurile de prevenire a infecţiei cu L. monocytogenes la om au drept obiectiv reducerea probabilităţii de transmitere la om prin consum de alimente contaminate, respectiv prin contact direct cu materialele patologice (cale conjunctivală, cutanată).

Măsuri medicale imunoprofilactice, în acest moment, nu sunt disponibile, astfel că profilaxia este exclusiv sanitară.

Prevenirea contaminării sau reducerea la un nivel acceptabil a acestui pericol biologic (L. monocytogenes) în produsul alimentar este obiectivul major pe fiecare etapă a lanţului alimentar, pentru preveni infecţia prin consum de alimente. Implementarea sistemului de siguranţă a alimentului în unităţile de producţie de alimente care permit dezvoltarea L. monocytogenes (de exemplu, ready-to-eat), conform principiilor HACCP, are drept obiectiv obţinerea de produse sigure pentru consum uman. Practicarea unor măsuri preventive şi de control în raport cu acest pericol biologic este destul de dificilă, având în vedere că este o bacterie ubicuitară.

În contextul actual al evoluţiei societăţii umane, al tendinţei de consum în creştere pentru produse de tip ready-to-eat, riscul în raport cu acest pericol este semnificativ. Există în acest moment disponibile diferite substanţe cu rol de inhibare a multiplicării L. monocytogenes în produsele alimentare susceptibile, astfel încât să nu reprezinte un pericol pentru sănătatea umană prin consum.

Conform reglementărilor aplicabile domeniului, Regulamentul (CE) nr. 2073/2005 al Comisiei din 15 noiembrie 2005 privind criteriile microbiologice pentru produsele alimentare stabileşte la articolul 3: „După caz, operatorii din sectorul alimentar responsabili cu fabricarea produsului efectuează studii în conformitate cu anexa II pentru a cerceta respectarea criteriilor pe întreaga durată de conservare.

Această dispoziţie se aplică în special produselor alimentare gata pentru consum, care permit dezvoltarea de Listeria monocytogenes şi care pot prezenta un risc pentru sănătatea publică legat de Listeria monocytogenes”. În acord cu aceste prevederi, pe baza evaluării de risc, la nivelul statelor membre ale UE este stabilit pentru majoritatea produselor alimentare un nivel al L. monocytogenes < 100 ufc/gram, pe durata de viaţă a produsului, considerat ca fiind cu risc neglijabil pentru indivizii imunocompetenţi. Niveluri restrictive au fost stabilite pentru alimentele destinate copiilor.

REGULAMENTUL (CE) NR. 2073/2005 stabileşte la Anexa I criteriile microbiologice pentru produsele alimentare, L. monocytogenes, fiind unul dintre criteriile de siguranţă alimentară, astfel:

„1.2. Produse alimentare gata pentru consum, care permit dezvoltarea de L. monocytogenes, altele decât cele destinate sugarilor sau unor scopuri medicale speciale:

Listeria monocytogenes * (5 eşantioane) – se admit maximum 100 ufc/g (EN/ISO 11290-2) pentru produsele introduse pe piaţă, în timpul duratei lor de conservare.

1.3. Produse introduse pe piaţă în timpul perioadei lor de conservare

Listeria monocytogenes** (5 eşantioane) – absenţa în 25 g (EN/ISO 11290-1) – înainte ca produsul alimentar să fi ieşit de sub controlul imediat al operatorului din sectorul alimentar care l-a produs.

* Acest criteriu se aplică atunci când producătorul este în măsură să demonstreze, spre satisfacţia autorităţii competente, că produsul nu va depăşi limita de 100 ufc/g în timpul perioadei de conservare. Operatorul poate stabili limite intermediare în timpul prelucrării, care trebuie să fie suficient de scăzute pentru a garanta că limita de 100 ufc/g nu se depăşeşte la încheierea perioadei de conservare.

** Acest criteriu se aplică produselor înainte ca acestea să fi părăsit controlul imediat al operatorului din sectorul alimentar care le-a produs, când acesta nu este în măsură să demonstreze, spre satisfacţia autorităţii competente, că produsul nu va depăşi limita de 100 ufc/g în timpul perioadei de conservare.”

 

Conduita preventivă trebuie cunoscută şi aplicată şi de către consumatori, fiind necesară educarea acestora, îndeosebi a celor din categoriile de risc, cu privire la acest potenţial pericol şi la produsele alimentare susceptibile a permite multiplicarea pe durata de conservare.

Măsurile de prevenire a infecţiei prin contact direct sunt necesar a fi aplicate în cursul diferitelor acţiuni sanitar-veterinare, şi anume intervenţiile sanitar-veterinare în caz de avort sau fătare, examen ­necropsic, manipularea diferitelor materiale patologice. În scopul reducerii riscului de expunere la această infecţie, se recomandă atât personalului veterinar, cât şi proprietarilor şi îngrijitorilor de ovine, caprine sau bovine să utilizeze echipamentul de protecţie complet, inclusiv mănuşi de unică folosinţă şi ochelari de protecţie, să practice igienizarea corespunzătoare a mâinilor, pentru a preveni transmiterea infecţiei pe cale conjunctivală, pe cale cutanată, în cursul diferitelor acţiuni sanitar-veterinare sau de îngrijire a animalelor bolnave.

Concluzii

Listerioza la om este una din cele mai importante boli zoonotice la nivel mondial, care implică rezervorul animal şi care poate evolua sever la anumite categorii de risc din populaţia umană. Prevenirea acestei infecţii la om este foarte importantă, îndeosebi la femeile însărcinate, persoanele imunosupresate sau persoanele cu vârste de peste 65 ani, la care riscul de a dezvolta forme clinice severe este crescut. Din acest considerent, se impun măsuri de prevenire a transmiterii prin consum de alimente contaminate, dar şi de prevenire a transmiterii prin contact direct, de la rumegătoarele infectate, care pot elimina L. monocytogenes pe cale fecală.

Listeria monocytogenes fiind un pericol biologic alimentar, cu risc crescut, conform criteriilor de siguranţă a alimentului, se impune ca programele de prevenire şi control să fie aplicate la nivelul fiecărei etape din lanţul alimentar.

Măsurile aplicabile pot reduce probabilitatea de apariţie a acestui pericol alimentar, prin consum de alimente sau prin contact direct, dar nu conduc la eliminarea totală a L. monocytogenes din mediul de procesare a alimentelor, din fermă sau din sol.   

 

Autor corespondent: Georgeta Ştefan, e-mail: getastefan@yahoo.com

 

CONFLICT OF INTEREST: none declared.

FINANCIAL SUPPORT: none declared.

This work is permanently accessible online free of charge and published under the CC-BY.

 

Bibliografie

  1. Temesgen Z, Temesgen D. Listeriosis in Ruminants, and its Zoonotic Importance: A Review. Advances in Biological Research. 2019;13(2):52-61.

  2. Brugere- Picoux J. Ovine listeriosis. Small Ruminant Research. 2008.

  3. Dhama K, Karthik K, Tiwari R, Shabbir MZ, Barbuddhe S, Malik SV, Singh RK. Listeriosis in animals, its public health significance (food-borne zoonosis) and advances in diagnosis and control: a comprehensive review. Vet Q. 2015;35(4):211-35.

  4. Fentahun T, Fresebehat A. Listeriosis in Small Ruminants: A Review. Advances in Biological Research. 2012;6(6):202-209.

  5. Gezali A, Feyissa B, Kula J. Listeriosis and Its Public Health Importance: A Review. Global Veterinaria. 2016;17(1):52-62.

  6. Davies P. Infertility and abortion in sheep and goats. In: Noakes DE, Parkinson TJ, England GCW. Veterinary reproduction and obstetrics. 10th ed. Edinburgh: Saunders; 2019.

  7. Dreyer M, Thomann A, Böttcher S, Frey J, Oevermann A. Outbreak investigation identifies a single Listeria monocytogenes strain in sheep with different clinical manifestations, soil and water. Vet Microbiol. 2015 Aug 31;179(1-2):69-75.

  8. Ryser ET, Arimi SM, Donnelly CW. Effects of pH on distribution of Listeria ribotypes in corn, hay, and grass silage. Appl Environ Microbiol. 1997 Sep;63(9):3695-7.

  9. lland J, Lauper J, Frey J, Imhof R, Stephan R, Seuberlich T, Oevermann A. Listeria monocytogenes infection in ruminants: Is there a link to the environment, food and human health? A review. Schweiz Arch Tierheilkd. 2015 Jun;157(6):319-28. .

  10. Zelenik K, Avberšek J, Pate M, Lušicky M, Krt B, Ocepek M, Zdovc I. Cutaneous listeriosis in a veterinarian with the evidence of zoonotic transmission--a case report. Zoonoses Public Health. 2014 Jun;61(4):238-41.

  11. *** Regulamentul (CE) nr. 2073/2005 al Comisiei din 15 noiembrie 2005 privind criteriile microbiologice pentru produsele alimentare.