Gastrointestinal diseases, in domestic carnivores, represent a category of frequently encountered disorders, with infectious, metabolic and neoplasia causes. Ultrasound is an increasingly used technique for examining the intestinal walls, for assessing the thickness of the walls as well as for evaluating the quality of the intestinal layers.
Keywords
ultrasonography, histology, dog, intestine
Rezumat
Bolile gastrointestinale la carnivorele domestice reprezintă o categorie de afecţiuni frecvent întâlnite, cu cauze infecţioase, metabolice şi neoplazice. Ecografia este o tehnică din ce în ce mai des folosită pentru examinarea pereţilor intestinali, pentru aprecierea grosimii pereţilor, cât şi pentru evaluarea calităţii straturilor intestinale.
Din punct de vedere ecografic, intestinul la câine prezintă cinci straturi (când se foloseşte pentru examinare o sondă ecografică uzuală, de 5-13 Mhz):
Hiperecogen – interfaţa mucoasă-conţinut
Hipoecogen – mucoasa
Hiperecogen – submucoasa
Hipoecogen – musculara proprie
Hiperecogen – seroasa/adventicea.
Când se folosesc sonde de înaltă frecvenţă (18-22 Mhz), se pot identifica alte câteva straturi suplimentare.
Totuşi, ca şi în medicina umană, există diferenţe între grosimea straturilor intestinale ecografic şi histologic.
În cazul bolilor intestinale, se produc modificări în ceea ce priveşte grosimea şi ecogenitatea pereţilor digestivi, dar şi modificări în ceea ce priveşte stratificarea parietală. Absenţa acestor modificări ecografice nu exclude prezenţa unor afecţiuni gastrointestinale.
Stratificarea peretelui intestinal – consideraţii generale
Din punct de vedere histologic, peretele intestinal este alcătuit din patru straturi:
1. Mucoasa – cel mai bine reprezentat strat, alcătuită din epiteliu, lamina propria şi musculara mucoasei. Epiteliul mucoasei are suprafaţa de schimb foarte mare din cauza numeroşilor vili ce predomină în interior, fiecare structură vilară fiind acoperită de microvili, care cresc şi mai mult suprafaţa de absorţie intestinală. Epiteliul glandular (format din structuri cilindrice numite cripte) este „aşezat” pe lamina propria, care este un ţesut conectiv bogat în fibre de reticulină, elastină şi colagen, limfocite, plasmocite, vase limfatice şi capilare. Tot la acest nivel se găsesc numeroase agregate de foliculi limfoizi care formează plăcile Payer, a căror densitate este cea mai crescută la nivelul ileonului. Musculara mucoasei este stratul exterior al mucoasei, format din două straturi de fibre musculare netede (circular – interior şi longitudinal – exterior) cu rol în funcţia secretorie şi de absorţie prin mişcarea pe care o imprimă vililor şi „golirea” glandelor secretorii de la nivelul criptelor mucoasei intestinale.
2. Submucoasa – strat fibros conectiv,ce conţine numeroase fibroblaste,mastocite, vase limfatice şi un plex nervos – Meissner.
3. Musculara proprie este formată din două straturi de fibre musculare netede - longitudinal exterior şi circular interior, fiind responsabilă de propulsarea bolului alimentar. Între cele două straturi musculare se găseşte un plex mienteric, numit plexul Auerbach.
4. Seroasa/adventicea este partea cea mai exterioară a peretelui intestinal, format dintr-un singur strat de celule mezoteliale.
Variaţii cu vârsta ale aspectului histologic al pereţilor intestinali
Grosimea histologică a pereţilor intestinali se reduce progresiv de la duoden la jejun, urmată de o uşoară creştere în grosime a pereţilor ileonului.
Cât priveşte stratificarea, mucoasa duodenului este cea mai groasă – din cauza înălţimii vililor intestinali, a glandelor duodenale şi a ţesutului limfoid bine reprezentat din lamina propria. Musculara mucoasei, de asemenea, este cel mai bine reprezentată la nivel duodenal. La nivel jejunal se observă o reducere progresivă a grosimii mucoasei, de la nivel proximal către partea distală. Cea mai mică grosime a stratului mucos se găseşte la nivelul ileonului, din cauza densităţii reduse de celule secretorii la acest nivel şi a unei cantităţi mari de agregate limfoide la nivel submucos.
Musculara proprie este cel mai bine reprezentată la nivelul ileonului, cu creştere progresivă de la nivel proximal către zonele distale, din cauza apropierii de sfincterul ileocecal, şi cel mai puţin reprezentată este la nivel jejunal.
Într-un studiu recent publicat la câinii sănătoşi, s-a raportat o îngroşare continuă a straturilor jejunale, în principal în primii 10 ani de viaţă, cele mai importante modificări având loc la nivelul laminei propria, unde distanţa dintre baza criptelor şi musculara mucoasei a avut o corelaţie cu vârsta. Cât priveşte celelalte straturi, musculara mucoasei, submucoasa şi musculara proprie (stratul circular) au avut o corelaţie cu vârsta. Stratul longitudinal al muscularei, din punct de vedere histologic, nu a suferit modificări (îngroşări) corelative cu vârsta. În ceea ce priveşte îngroşarea stratului muscular, nu este specificat dacă este din cauza hipetrofiei fibrelor musculare sau a proliferării ţesutului conectiv dintre fibrele musculare.
Aspectul ecografic al straturilor intestinale
Din punct de vedere ecografic, intestinul la câine prezintă cinci straturi (când se foloseşte pentru examinare o sondă ecografică uzuală - de 5-13 Mhz):
Hiperecogen – interfaţa mucoasă conţinut
Hipoecogen – mucoasa
Hiperecogen – submucoasa
Hipoecogen – musculara proprie
Hiperecogen – seroasa/adventicea.
Când se foloseşte ecoendoscopia (mai ales în medicina umană), se pot identifica până la nouă straturi ale peretelui intestinal.
În acest mod de exminare se identifică foarte uşor o linie hiperecogenă subţire la nivelul stratului muscular – limita dintre stratul circular şi cel longitudinal (în principal din cauza diferenţei de impedanţă acustică dintre cele două straturi), dar şi prezenţa plexului mienteric dintre cele două straturi de fibre musculare.
Cât priveşte aspectul mucoasei, în cazul endoecografiei, se pot observa două straturi suplimentare: o linie hiperecogenă la nivelul zonei interne a mucoasei – interfaţa dintre lamina propria şi musculara mucoasei, şi musculara mucoasei în sine, observată tot ca o linie cu ecogenitate crescută.
Musculara mucoasei şi limita dintre stratul circular şi cel longitudinal al muscularei propria, în anumite condiţii, pot fi observate şi în cazul „ecografiei clasice”, când se folosesc sonde de înaltă frecvenţă (18-23 Mhz) şi mai ales la pacienţii slabi.
Modificări ecografice parietale
Sunt numeroase afecţiuni intestinale (în principal afecţiunile de tip inflamator, dar nu numai) care determină modificări de grosime (creştere sau reducere a grosimii) şi de ecogenitate a straturilor intestinale, fără să afecteze stratificarea parietală.
Un aspect particular poate fi întâlnit în cazul parvovirozei canine, când din punct de vedere ecografic se întâlnesc reducerea grosimii stratului mucos, cu aspect neregulat la interfaţa cu conţinutul, dilatarea anselor intestinale de conţinut lichid, reducerea şi chiar abolirea mişcărilor peristaltice şi aspect de „du-te-vino” al conţinutului intestinal, dar sincron cu mişcările respiratorii sau la apăsarea cu sonda. Stratificarea parietală, în general, este păstrată, dar sunt şi cazuri unde se poate întâlni aspectul de pseudostratificare. Reducerea grosimii mucoasei intestinale este atribuită, histologic, necrozei epiteliale şi atrofiei vilare, iar neregularităţile mucoasei sunt atribuite leziunilor de tip eroziv şi ulcerativ. De asemenea, histologic s-a mai observat dilatarea glandelor intestinale cu conţinut necrotic.
Creşterea grosimii (îngroşarea) peretelui intestinal se întâlneşte frecvent în afecţiunile inflamatorii, dar şi în alte tipuri de afecţiuni: limfomul intestinal, IBD, edem parietal (ca urmare a hipoalbuminemiei sau hipertensiunii portale), pancreatite.
În general, se consideră că afecţiunile inflamatorii şi/sau benigne generează îngroşare parietală pe zone întinse, moderată, omogenă şi simetrică, în timp ce afecţiunile de tip neoplazic generează îngroşare mai severă pe zone mai reduse, neomogenă şi asimetrică, cu pierderea stratificării caracteristice. Cea mai cunoscută excepţie de la această regulă este limfomul intestinal, care nu generează pierderea stratificării (cel puţin în fazele iniţiale).
Sunt şi situaţii când afecţiuni inflamatorii intestinale cu exprimare clinică evidentă nu generează modificări ecografice. Aceste situaţii pot fi explicate prin mai multe aspecte: producerea de infiltraţii celulare în cantitate redusă, îngroşări discrete la nivelul doar al unor segmente intestinale, atrofii ale vililor intestinali (care însoţesc inflamaţia) ce reduc grosimea peretelui intestinal, unele erori de plasare a cursorului în timpul realizării măsurătorilor (generate mai ales de prezenţa maniamentelor de tip lipidic la nivel periintestinal).
Modificări de ecogenitate mucoasă – mucoasa „stropită” (speckle mucosa), striaţiile mucoasei şi liniile hiperecogene ale mucoasei
Nu întotdeauna modificările de grosime ale peretelui intestinal se corelează cu prezenţa, tipul şi severitatea bolii inflamatorii (ca în medicina umană). În schimb, modificările de ecogenitate de la nivelul mucoasei, în anumite situaţii, pot aduce lămuriri suplimentare.
Mai multe studii au descris diverse patternuri (modele) de modificare a ecogenităţii mucoasei intestinale – striaţiile transversale, mucoasa „stropită” (speckle mucosa) şi linia hiperecogenă.
Striaţiile transversale ecografic sunt reprezentate prin prezenţa unor linii/dungi cu ecogenitate crescută, transversale pe mucoasa cu margini slab delimitate. Din punct de vedere histologic, ele au fost asociate cu dilataţii ale canalelor lacteale, iar imaginea ecografică se pare că rezultă din interacţiunea fluxului de ultrasunete cu canalele lacteale dilatate ce conţin material reflectogen – lipide, proteine, detritus celular, mucos şi gaz. Aspectul este frecvent întâlnit în limfangiectaziile intestinale, iar clinic se traduce prin pierderi de proteine la acest nivel în 78% din cazuri.
Mucoasa stropită, ecografic, este reprezentată de prezenţa a multiple elemente punctiforme, hiperecogene, diseminate prin mucoasa intestinală. Cât priveşte specificitatea acestei leziuni, se pare că este mult mai redusă decât striaţiile transversale. În ceea ce priveşte aspectul histologic, care generează acest aspect ecografic, este reprezentat de secţiuni transversale prin canalele lacteale dilatate, acumulări de mucus şi detritus celular la nivelul criptelor mucoase, prezenţa de mucus şi chiar gaz între vilii mucoasei intestinale.
Acest aspect ecografic a fost descris la pacienţi cu limfangiectazie (care prezentau şi striaţii transversale), dar şi la pacienţi fără limfangiectazie, şi chiar la pacienţi clinic sănătoşi. Se pare că există o corelaţie între acest aspect ecografic şi hrănirea pacienţilor cu hrană bogată în lipide, dar acest lucru nu a fost demonstrat cu certitudine. Într-un studiu recent publicat, câinii cu afecţiuni intestinale steroid-responsive au prezentat acest aspect ecografic, care nu a dispărut nici după tratametul pacienţilor, în ciuda îmbunătăţirii evidente a semnelor clinice.
Linia (banda) hiperecogenă observată prin stratul mucos intestinal, în secţiunea transversală, este reprezentată de două puncte hiperecogene, mai groase decât interfaţa mucoasă conţinută în zona extremităţii ovale a secţiunii transversale a intestinului.
Aspectul ecografic este generat de plierea inegală a vililor intestinali, la aceste extremităţi, unde se acumulează cantităţi mai mari de mucus şi chiar gaz. Aspectul ecografic dispare odată cu distensia intestinului cu conţinut alimentar.
Prezenţa unui strat hiperecogen fin la nivelul mucoasei, paralel cu submucoasa, a fost descris la pisici şi se pare că reprezintă zone întinse sau mai puţin întinse de fibrozare a laminei propria a mucoasei. Acest aspect ecografic a fost descris la pisici care, histologic, prezentau pe lângă fibrozarea mucoasei şi infiltrat inflamator, dar şi atunci când infiltratul inflamator lipsea. Este nespecific şi a fost descris şi la pisici care prezentau şi alte modificări ecografice la nivel intestinal (îngroşarea peretelui intestinal şi pierderea stratificării caracteristice), dar şi ca singură modificare ecografică. Când sunt întâlnite, aceste linii hiperecogene pot fi „tratate” ca incidentaloame, dar pot fi şi „santinele” în dezvoltarea/declanşarea altor leziuni intestinale, sau să indice faptul că zona intestinală a avut în trecut o suferinţă la acel nivel.
La câini, acest aspect este frecvent întâlnit postprandial, imediat după un tain bogat în grăsimi şi la 60-90 de minute după un tain sărac în grăsimi (mai slab observabil la aceşti pacienţi) şi care au fost supuşi unui post negru de cel puţin 12 ore. Histologic, aspectul este generat de dilataţia vaselor limfatice responsabile de aportul de grăsimi de la nivelul canalelor lacteale. Conform acestui studiu, ecogenităţile mucoasei (striaţii transversale, speckle mucosa şi linia hiperecogenă mucoasă) pot fi considerate şi un reflex fiziologic postprandial. Totuşi, aspectele ecografice de la nivelul mucoasei, descrise postprandial, se pot suprapune peste alte leziuni/suferinţe intestinale, de aceea trebuie să fie interpretate individual şi în corelaţie cu alte investigaţii.
Îngroşarea stratului submucos se întâlneşte frecvent în afecţiuni intestinale acute de tipul edemului şi al hemoragiilor murale, şi mai puţin în cele cronice, cea mai freventă fiind hipertensiunea portală (venele mezenterice se deschid în vena portă). Noi am observat că acest aspect (îngroşarea stratului submucos), când este consecutiv hipertensiunii portale, este mult mai bine evidenţiat la nivelul stomacului şi al porţiunii proximale a duodenului.
Îngroşarea stratului mucos al intestinului a fost, de asemenea, raportată în cazuri de parazitism intestinal cu Heterobilharzia americana, însoţită şi de mineralizări la acest nivel.
Îngroşarea stratului muscular – îngroşarea omogenă şi simetrică a stratului muscular al intestinului, cu păstrarea stratificării caracteristice, se întâlneşte cu precădere în limfomul intestinal, boala inflamatorie intestinală şi mult mai rar în hipertrofia musculară (secundară sau primară/idiopatică).
Ecografic, musculara intestinală este considerată îngroşată când grosimea ei este mai mare decât a stratului submucos (cu excepţia zonelor sfincteriale).
Histologic, în cazul îngroşării stratului muscular propriu, al limfomului intestinal, s-au identificat infiltrate limfoplasmocitare, dar şi hipertrofie a stratului muscular, iar acest lucru a fost explicat ca în cazul pisicilor – limfomul apare pe fondul unui proces inflamator cronic, suspectat că precede şi chiar poate acţiona ca un factor declanşator pentru apariţia ulterioară a limfomului. Un studiu publicat pe acest subiect a arătat că 60% din pisicile din studiu au prezentat anterior diagnosticării limfomului intestinal semne de boală inflamatorie intestinală.
Hipertrofia stratului muscular intestinal poate să apară şi secundar unor procese de subocluzie intestinală, dar şi în absenţa unor zone stenozante (hipertrofie idiopatică). În primul caz de îngroşare, se identifică la segmentele anterioare zonei stenozante, în timp ce în cazul hipertrofiei idiopatice se întâlneşte la întreg intestinul. În cazul hipertrofiei idiopatice, lumenul intestinal se reduce, iar activitatea mecanică dezvoltată de musculatură pentru deplasarea aborală a bolului alimentar este din ce în ce mai intensă.
Din punct de vedere ecografic, diferenţierea dintre aceste condiţii patologice este imposibilă, fiind nevoie de examene histopatologice, realizate din întreaga grosime a peretelui intestinal.
Autori pentru corespondenţă: Dana Cristian E-mail: vetg_dana@yahoo.com
CONFLICT OF INTEREST: none declared.
FINANCIAL SUPPORT: none declared.
This work is permanently accessible online free of charge and published under the CC-BY.
Bibliografie
Le Roux AB. Correlation of Ultrasonographic Small Intestinal Wall Layering with Histology in Normal Dogs, 2015.
Penninck D. Gastrointestinal tract. In: Nyland TG, Mattoon JS (eds): Small Animal Diagnostic Ultrasound: Saunders, 2002;207-230.
Penninck D. Gastrointestinal tract. In: Penninck D, d’Anjou M-A (eds): Atlas of small animal ultrasonography. Ames, Iowa: Blackwell Pub., 2008;281-318.
Gaschen L. Ultrasonography of small intestinal inflammatory and neoplastic diseases in dogs and cats. Vet Clin North Am Small Anim Pract. 2011;41:329-344.
Gaschen L, Kircher P, Stussi A, Allenspach K, Gaschen F, Doherr M, et al. Comparison of ultrasonographic findings with clinical activity index (CIBDAI) and diagnosis in dogs with chronic enteropathies. Vet Radiol Ultrasound. 2008;49:56-64.
Stander N, Wagner WM, Goddard A, Kirberger RM. Ultrasonographic appearance of canine parvoviral enteritis in puppies. Vet Radiol Ultrasound. 2010;51:69-74.
Sutherland-Smith J, Penninck DG, Keating JH, Webster CR. Ultrasonographic intestinal hyperechoic mucosal striations in dogs are associated with lacteal dilation. Vet Radiol Ultrasound. 2007;48:51-57.
Rault DN, Besso JG, Boulouha L, Begon D, Ruel Y. Significance of a common extended mucosal interface observed in transverse small intestine sonograms. Vet Radiol Ultrasound. 2004;45:177-179.
Ødegaard S, Nesje LB, Lærum OD, Kimmey MB. High-frequency ultrasonographic imaging of the gastrointestinal wall. Expert Rev Med Devices. 2012;9:263–273.
Kimmey MB, Ha Hwang J. Assessment of the Layered Structure of the Gastrointestinal Tract. In: Ødegaard S, Helge Gilja O, Gregersen H (eds): Basic And New Aspects Of Gastrointestinal Ultrasonography. London, UK: World Scientific Pub Co Inc. 2005;167-188.
Baum B, Meneses F, Kleinschmidt S, Nolte I, Hewicker-Trautwein M. Age-related histomorphologic changes in the canine gastrointestinal tract: a histologic and immunohistologic study. World J Gastroenterol. 2007;13:152-157.
Rudorf H, van Schaik G, O’Brien RT, Brown PJ, Barr FJ, Hall EJ. Ultrasonographic evaluation of the thickness of the small intestinal wall in dogs with inflammatory bowel disease. J Small Anim Pract. 2005;46:322-326.
Kull PA, Hess RS, Craig LE, Saunders HM, Washabau RJ. Clinical, clinicopathologic, radiographic, and ultrasonographic characteristics of intestinal lymphangiectasia in dogs: 17 cases (1996-1998). J Am Vet Med Assoc. 2001;219:197-202.
Pollard RE, Johnson EG, Pesavento PA, Baker TW, Cannon AB, Kass PH, et al. Effects of corn oil administered orally on conspicuity of ultrasonographic small intestinal lesions in dogs with lymphangiectasia. Vet Radiol Ultrasound. 2013;54:390-397.
Louvet A, Denis B. Ultrasonographic diagnosis - small bowel lymphangiectasia in a dog. Vet Radiol Ultrasound. 2004;45:565-567.
Gaschen L, Granger LA, Oubre O, Gaschen FP. The effect of diet on intestinal mucosal echogenicity in healthy dogs. Annual Phi Zeta Research Day, Louisiana State University School of Veterinary Medicine, Baton Rouge, LA September 24, 2014; Poster.
Waly NE, Gruffydd-Jones TJ, Stokes CR, Day MJ. Immunohistochemical diagnosis of alimentary lymphomas and severe intestinal inflammation in cats. J Comp Pathol. 2005;133:253-260.